Năm 1938, Stewart có một mối tình lãng mạn và cuồng nhiệt nhưng ngắn ngủi với bà hoàng Norma Shearer, vợ của Irving Thalberg, giám đốc sản xuất của MGM đã qua đời hai năm trước. Stewart bắt đầu cộng tác với đạo diễn Frank Capra năm 1938, khi ông sang Columbia Pictures để đóng vai chính trong You Can't Take It With You. Frank Capra đã rất ấn tượng với Stewart trong một vai phụ của Navy Blue and Gold (1937). Vị đạo diễn tài ba này đang cần tìm kiếm một diễn viên có phong cách đặc biệt. Chỉ có Stewart được như mong đợi của ông, nhưng Capra cũng thấy rằng ông thực sự có bản ngã của riêng mình và ít khi phụ thuộc vào đạo diễn. Sau đó Capra nhận xét: "Tôi nghĩ anh ấy là diễn viên tuyệt vời nhất đã xuất hiện trên màn bạc."[10]

Bộ phim thời khủng hoảng, You Can't Take It With You, nữ chính Jean Arthur, đã giành giải Oscar cho phim hay nhất. Sau đó Stewart lại tái hợp với Capra và Arthur trong bộ phim hài chính trị Mr. Smith Goes to Washington. Sau khi phát hành, bộ phim rất được khen ngợi và đạt được mức doanh thu khổng lồ. Ngài Smith cũng mang về cho ông đề cử Oscar nam chính đầu tiên. Mặc dù sự nghiệp của ông đã bắt đầu khởi sắc rực rỡ nhưng bố mẹ ông vẫn khăng khăng bắt ông rời Hollywood cùng cuộc sống phồn hoa giả tạo để sống một cuộc đời đứng đắn. Thay vì thế, ông lại bí mật tới Châu Âu để nghỉ ngơi và trở về bởi sự kiện Đức tấn công Ba Lan (1939).[10]

Năm 1940, Stewart và Margaret Sullavan cùng xuất hiện trong hai bộ phim. Bộ thứ nhất, The Shop Around the Corner được hoàn thành chỉ trong 27 ngày.[11] Còn The Mortal Storm, đạo diễn Frank Borzage, là bộ phim chống phát xít đầu tiên xuất hiện tại Hollywood.

Cũng năm 1940, sau lần vuột mất năm trước, cuối cùng Stewart cũng đoạt tượng vàng Oscar với vai chàng nhà báo Macaulay Connor trong The Philadelphia Story của George Cukor, đóng cùng Katharine Hepburn và Cary Grant. Trước khi tham gia quân đội, ông xuất hiện trong một loạt phim hài trong hợp đồng với MGM như No Time for Comedy (1940), Ziegfeld Girl (1941) (bên cạnh Judy Garland).